Il naît en 1941 dans l'état de Washington, de parents musiciens. Il intègre l'Université d'Oregon en 1958 où il rencontre le bassiste Glen Moore qui va devenir un partenaire musical privilégié, notamment au sein du groupe Oregon. A cette époque, Towner découvre les premiers enregistrements de Bill Evans qui va devenir l'une de ses principales influences. Au début des années 60, il part étudier la guitare classique à Vienne puis revient s'installer à New York en 1968. Il s'achète bientôt une guitare 12 cordes dont il deviendra l'un des grands spécialistes. En 1972 débute sa relation privilégiée avec le producteur Manfred Eicher, patron du label ECM. En parallèle de ses travaux avec Oregon, Towner enregistre ainsi une série de disques novateurs et minimalistes comme le « Solo

Concert » de 1980 sur lequel il intègre des éléments électroniques en contrepoint de ses propres parties de guitare. En solo ou avec le bassiste Gary Peacock, il publie une série de disques qui explore cette veine, jusqu'à utiliser un synthétiseur à partir de 1983. Le travail de Towner avec Oregon se poursuit jusqu'à l'enregistrement en 2000 de « Oregon in Moscow », un double disque avec l'Orchestre Symphonique Tchaikovsky qui fut nommé lors des Grammy Awards. Parmi ses nombreuses collaborations, on peut citer les noms de Gary Burton, John Abercrombie, Egberto Gismonti, Larry Coryell, Keith Jarrett, Jan Garbarek, Gary Peacock.

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